Karierni začetki in selitev v Los Angeles
Dunham je začel nastopati za občinstvo že kot najstnik na različnih prizoriščih, kot so šola, cerkev in služba v Six Flags. V srednji šoli je začel nastopati na banketih, ki so se jih udeleževali lokalni zvezdniki, kot je bil Roger Staubach, quarterback ekipe Dallas Cowboys, in razvil svoj slog smešenja tistih, za katere je nastopal, pri čemer je uporabljal lutke, ki so govorile preveč tvegane stvari, da bi jih lahko povedal brez njih. Na televiziji je Dunham debitiral leta 1976, ko je še predpubertetni nastopajoči pritegnil pozornost dallaskih novinarjev, kot je Bill O'Reilly, ki je Dunhama intervjuval za lokalne novice. Dunham je pozneje, ko je bil v srednji šoli, snemal reklame za prodajalna Datsun v Dallasu in Tylerju. Med vodenjem srednješolskega šova talentov se je spopadel s hekerjem in prepričal preostalo občinstvo. V tem obdobju je postal tako povezan s svojo obrtjo, da je z eno od svojih lutk "soustvarjal" kolumno v šolskem časopisu, s svojimi lutkami pa je poziral za letnike, kar je bil poceni način za pridobitev profesionalnih fotografij njegovega nastopa za promocijske namene. Izbrali so ga za najverjetnejšega uspešneža, leta 1980, ko je končal srednjo šolo, pa si je Dunham zadal karierni cilj, da bo v desetih letih nastopil v oddaji The Tonight Show with Johnny Carson, kar je veljalo za "sveti gral" za komike.
Tega leta je Dunhamova začela obiskovati univerzo Baylor in upala, da bo diplomirala iz komunikacij, hkrati pa je nastopala po kampusu. Ob koncih tedna je tudi letoval po državi in imel do 100 zasebnih nastopov na leto, na katerih je zabaval poslovne stranke, kot je General Electric, katerega izvršnega direktorja Jacka Welcha je zasmehoval med svojim nastopom. V prvem letniku študija (1983-1984) je Dunham zaslužil 70.000 dolarjev na leto, in ko se je razširil glas o njegovem nastopu, je dobil priložnost za nastopanje pred Bobom Hopeom in Georgeom Burnsom, čeprav je svoj nastop še vedno dojemal kot surov, saj razen albumov Billa Cosbyja ni poznal standup komedije. Leta 1985 se mu je posrečilo, ko so ga povabili v broadwaysko predstavo Sugar Babies z Mickeyjem Rooneyjem in Ann Miller, kjer je zamenjal odhajajočo varietejsko zasedbo. Za naivnega in pobožno vzgojenega Dunhama je bil Broadway nov svet, poln lepih deklet in krutih odrskih delavcev, in prvič je okusil ego zabavne industrije, ko ga je Rooney poklical v garderobo in mu povedal, da je tam iz enega samega razloga: da bi Rooney lahko zamenjal kostume. Dunham je nastopil tudi na glasbenem sejmu Westbury Music Fair na Long Islandu. Te zgodnje izkušnje, v katerih je uporabljal like, kot je José Jalapeño on a Stick, so ga naučile, kako pomembno je spreminjati svoj nastop glede na regijo, saj šal z jalapeño, ki so dobro delovale v Teksasu, občinstvo na Long Islandu ni sprejelo tako dobro.
Po diplomi na univerzi Baylor leta 1986 je še naprej izpopolnjeval svoj nastop v komedijantskih klubih na jugozahodu z novimi liki, kot sta Peanut in Jose Jalapeño, vendar se je boril proti prepričanju drugih komikov, da ni pravi komik, ker se zanaša na rekvizite. Njegova izkušnja v klubu Catch a Rising Star v New Yorku je bila grenka potrditev, kje v komedijski prehranjevalni verigi so ventrilokvisti, saj je voditelj v tem klubu Dunhama le malo spoštoval. Po Dunhamovih besedah se je ta, ko je zvečer prišel v klub in voditelja obvestil, da je ventrilokvist, odzval posmehljivo in mu rekel, da bo dobil poznejši čas, ko pa je ta čas prišel in minil, je Dunhamov nastop na odru prestavljal, dokler Dunham ni zapustil kluba. Konec leta 1988 je Dunham menil, da je njegova kariera v Teksasu dosegla največ, kar je bilo mogoče, zato se je preselil v Los Angeles v Kaliforniji in se, kot je dejal, nikoli ni odločil za "pravo službo", kar je zelo skrbelo njegove starše, ki so domnevali, da se bo s svojim nastopom omejil na lokalna prizorišča, kot so cerkvene skupine. Ko je prvič prišel v Los Angeles, je njegova komedija propadla. Dunham to pripisuje njegovi nerazviti komediji in pojasnjuje, da so bile osebnosti likov takrat razvite, njegove šale pa ne. Poleg tega svet komedije ni bil naklonjen ventrilokvistom, zato njegova menedžerka Judi Brown-Marmel pri iskanju rezervacij zanj ni uporabljala besede "ventrilokvist", ampak ga je raje predstavljala kot komični duo. Ko se je Dunham spoprijateljil z Mikom Laceyjem, lastnikom kluba The Comedy & Magic Club v Hermosa Beachu, je Lacey Dunhamu zagotovil stalno mesto v klubu, kjer je Dunham izostril svoj nastop z opazovanjem tehnik komikov, kot je Jerry Seinfeld, in po nasvetu kolega Billa Engvalla se je od svojega materiala, ki je bil označen z oznako G, preusmeril k bolj ostrim temam za odrasle.
Oddaja Tonight Show in več
Konec leta 1988 je James McCawley, ki je v oddaji The Tonight Show with Johnny Carson skrbel za rezervacijo talentov, Dunhamovi povedal, da bo dobila mesto v oddaji. Čeprav je bil 26-letni Dunham navdušen, da je njegov desetletni cilj prišel dve leti prej, je McCawley pozneje odpovedal Dunhamov nastop, potem ko se je skupaj z Roseanne Barr udeležil Dunhamove javne predstave dan pred načrtovanim snemanjem Dunhamovega Tonight Showa. McCawley je Dunhamovo na dan načrtovanega snemanja obvestil, da se je v svoji prvotni oceni Dunhamove, za katero je zdaj dejal, da ni pripravljena za oddajo Tonight Show, zmotil. Ponižani Dunham, ki so se mu razblinile sanje, je še naprej izpopolnjeval svojo igro v losangeleških klubih in v naslednjih mesecih za McCawleyja devetkrat izvedel isti šestminutni segment z Arašidom. Nazadnje je aprila 1990 v klubu Ice-House v Pasadeni, ko je Dunham izvedel isti segment, McCawley Dunhama obvestil, da bo končno dobil nastop v oddaji Tonight Show. Dunham in Peanut sta 6. aprila 1990 nastopila v oddaji The Tonight Show with Johnny Carson, poleg gostov Boba Hopea in B. B. Kinga. Po svojem nastopu je bil povabljen, da sede na kavč Johnnyja Carsona, kar je bil znak odobravanja, ki so ga med svojim prvim nastopom pri Carsonu prejeli le trije komiki. Ko se je Dunham usedel poleg Carsonove mize, je izvlekel Walterja, ki je Carsonovemu pomočniku Edu McMahonu dejal: "Nehaj mi pošiljati vso svojo prekleto pošto." Dunham je takrat v nastopu v Tonight Showu videl svoj veliki preboj, vendar je bil razočaran nad začetnim neodobravanjem staršev zaradi Walterjeve uporabe besed "hell" in "damn", zato se je še dvanajst let trudil v neznanosti, nadaljeval pa je s stand upom v dvoranah, kot je veriga The Improv, in nastopal v manjših vlogah na televiziji. Ena od teh je bila leta 1996 epizoda oddaje Ellen, v kateri je nastopil z Walterjem. Dunham je z Walterjem nastopil tudi v televizijskem oglasu za podjetje Hertz. Dunham naj bi v oddaji The Tonight Show nastopil skupno štirikrat, pa tudi v podobnih televizijskih oddajah, kot je Hot Country Nights, kjer je v enem segmentu nastopil s pevko Rebo McEntire. Ta izpostavljenost je Dunhamu pomagala, da je postal glavni gost v velikih gledališčih, kar je redek dosežek za ventriloquista, vendar so se sredi devetdesetih let prejšnjega stoletja njegovi televizijski nastopi zmanjšali, z njimi pa tudi njegovo občinstvo na odru.
Dunham se je vrnil v klube, kjer je imel več kot 200 nastopov na leto. Da bi ohranil stik s svojo bazo oboževalcev, je s pomočjo kartic z vprašanji, ki jih je občinstvo izpolnjevalo na njegovih nastopih, gradil podatkovno zbirko, ki je bila prilagojena razvijajočemu se svetovnemu spletu. Čeprav je bil leta 1998 na podelitvi nagrad American Comedy Awards razglašen za najbolj smešnega moškega standupa, je bil zaradi dela v klubih vsak mesec dva do tri tedne odsoten od žene in hčera, kar je obremenjevalo njegov zakon in oteževalo plačevanje računov za razširjeno družino. Do leta 2002 je Dunham upal, da bo dobil več dela na televiziji, da bi povečal svojo prepoznavnost in olajšal svoj urnik nastopanja. Do uspešnega nastopa v oddaji The Best Damn Sports Show Period, kjer sta se Dunham in Walter šalila na račun sovoditeljev Toma Arnolda, Michaela Irvina, Johna Salleyja in Johna Kruka, s čimer sta jih spravila v smeh, Dunham pa se je tako zelo potreboval. Leta 2003 je bil Dunham glavni kandidat za zamenjavo Jimmyja Kimmela v oddaji Fox NFL Sunday, vendar voditelja Howie Long in Terry Bradshaw nista bila naklonjena ideji, da bi ju nadomeščala lutka, in po Dunhamovih besedah nista poskrbela za prijazno vzdušje in mu med nastopom nista dovolila, da bi se izrazil.
Iskanje slave: Dunhamove prve posebne oddaje za Comedy Central
18. julija 2003 je Dunham nastopil v oddaji Comedy Central Presents, kar je bil njegov prvi samostojni nastop na Comedy Central. V polurnem nastopu je predstavil Joséja Jalapeño na palici, Walterja, zgodnjo različico Melvina Superheroja in Peanuta, ki ga je Dunham začel prodajati v liniji lutk. Nastop je bil uspešen, vendar se je Comedy Central upiral, da bi Dunhamu namenil več oddajnega časa, saj je menil, da ni primeren zanje. Leta 2005 se je Dunham odločil, da bo financiral svoj lastni komični DVD Jeff Dunham: Dunham Dunham: Arguing with Myself, ki je bil posnet v Santa Ani v Kaliforniji. Dunhamova menedžerka Judi Brown-Marmel je lobirala pri mreži, naj ga predvaja, pri čemer je opozarjala na Dunhamovo privlačnost in dobiček od prodaje blaga ter trdila, da mreža potrebuje bolj raznolike vsebine. Mreža je bila presenečena nad visoko gledanostjo prvega koncertnega filma Blue Collar Comics istega leta, zato je začela ponovno razmišljati o svoji blagovni znamki. Konec leta 2006 je Comedy Central predvajal oddajo Arguing with Myself, ki je ob predvajanju pritegnila dva milijona gledalcev in prodala dva milijona DVD-jev.
Leta 2007 je Dunham nastopila kot The Amazing Ken with José Jalapeño on a Stick v celovečercu Larry the Cable Guy Delta Farce.
Njegova druga posebna oddaja, Jeff Dunham: Tega leta so ga posneli v gledališču Warner Theater v Washingtonu, D.C. Z njim je Dunham ne le utrdil svojo slavo, ampak tudi predstavil svoj najbolj kontroverzni lik, mrtvega terorista Achmeda, ki je postal viralna internetna senzacija. Posnetek Achmeda iz filma Insanity je na YouTubu pritegnil več kot 140 milijonov ogledov, s čimer je bil oktobra 2009 deveti najbolj gledan posnetek na tej spletni strani. Do leta 2008 so Dunhamovi liki presegli jezikovne ovire, saj so njegove posebne oddaje sinhronizirali za občinstvo v različnih državah, kot je Francija, Dunham pa je dobil prošnje za nastope v Južni Afriki, Avstraliji, na Norveškem, Danskem, Kitajskem in na Bližnjem vzhodu. Jeff Dunham's Very Special Christmas Special je bil istega leta posnet v gledališču Pabst Theater v Milwaukeeju v Wisconsinu, premiero pa je doživel na Comedy Central 16. novembra 2008, ko si ga je ogledalo 6,6 milijona ljudi. Na nosilcih DVD in Blu-ray je bil na voljo 18. novembra 2008. Premiera posebne oddaje je bila najbolj gledana oddaja v zgodovini Comedy Central.
Septembra 2008 je Dunhamova kariera dosegla nov vrhunec, saj je začel nastopati v arenah z več deset tisoč ljudmi. Dunham je bil nekoliko previden pred tako velikimi dvoranami, vendar se je prilagodil tako, da je prilagodil čas svojih pogosto hitrih izmenjav z lutkami, da so imeli gledalci, ki so bili najbolj oddaljeni od odra, čas za odziv.
Poleg posebnih komičnih oddaj je Dunham 4. novembra 2008 izdal tudi svoj prvi glasbeni album Don't Come Home for Christmas. Vsebuje izvirne božične pesmi in parodijo na pesem "Jingle Bells", ki jo je napisal Achmed z naslovom "Jingle Bombs". Vse pesmi, razen "Jingle Bombs", je napisal in spremljal Brian Haner, ki se je Dunhamovemu nastopu pridružil kot "Guitar Guy". Njegov prvi nastop na zaslonu je bil v filmu Jeff Dunham's Very Special Christmas Special.
2009 - sedanjost
Marca 2009 je Dunhamova podpisala večpredstavnostno pogodbo s Comedy Centralom. Vključevala je četrti posebni stand-up nastop, ki bo predvajan leta 2010, DVD-je, partnerstvo s potrošniškimi izdelki, turnejo po 60 mestih, ki se bo začela septembra 2010, in naročilo za televizijsko serijo The Jeff Dunham Show, ki je bila premierno predvajana 22. oktobra 2009. Kljub najbolj gledani premieri v zgodovini Comedy Central in višji povprečni gledanosti od drugih oddaj na tej mreži je bila oddaja zaradi slabih kritik in višjih stroškov produkcije od drugih oddaj na Comedy Central ukinjena že po eni sezoni.
Dunham je z Bubbo J gostovala v NBC-jevi seriji 30 Rock, kjer sta igrala ventriloquista Ricka Wayna in njegovo lutko Pumpkin iz Stone Mountaina v Georgii. Novembra 2009 je Dunham z Walterjem nastopila tudi v epizodi "Hart to Hart" serije Disney Channel Sonny With a Chance kot dva varnostnika.
Dunhamova je leta 2010 nastopila v komediji Steva Carella in Paula Rudda Dinner for Schmucks kot Lewis z novo lutko Diane.
Njegova četrta posebna oddaja, Jeff Dunham: Demham Dunham: Controlled Chaos, premiera 25. septembra 2011 na Comedy Central.